Com algumas relações ao Silent Hill 2, a história segue o protagonista Henry Townshend, que se vê trancado em seu próprio apartamento até que um buraco repentinamente aparece na parede de seu banheiro. Um dos personagens mencionados nos jogos anteriores é o principal inimigo, Walter Sullivan. Originalmente, Silent Hill 4: The Room não seria mais um jogo da série Silent Hill, mas a Konami decidiu mudar o nome para este por não querer começar outra serie de jogos visto que a serie Silent Hill ainda não estava acabada.
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